风雨交加的夜晚，遭遇马车事故的英国贵族乔斯达爵士。碰巧在场的布兰度，假装是自己救了他的命以卖人情。12年后，布兰度去世，其子迪奥被邀请至乔斯达家。

已成为大学生并被正式收为乔斯达家养子的迪奥，图谋夺取乔斯达家产业并毒杀乔斯达爵士。乔纳森发现了布兰度的信，怀疑父亲日渐衰弱的原因正是中毒。

拿到解药回到宅邸的乔纳森。揭发了迪奥的恶行并质问，迪奥虽佯装悔改，但跟随乔纳森同来的、出身黑街的史比特瓦根却断言迪奥“这家伙天生就是个恶棍”。

在与迪奥的战斗中身负重伤的乔纳森，与艾莉娜重逢，在艾莉娜的看护下身心逐渐痊愈。某日，造访惨剧发生地宅邸遗址的乔纳森，一边担忧着未被发现的石鬼面，一边试图忘却事件。

到达风骑士镇的乔纳森一行，在镇郊遇到了扒手少年波克，并终于与迪奥本人见面。面对展现出暴君气场的迪奥，齐贝林和乔纳森施展波纹攻击，然而……

乔纳森与布拉霍的战斗持续，布拉霍感受到了乔纳森身上的勇者资质。死斗的尽头，被乔纳森的波纹恢复了人类高洁灵魂的布拉霍，将“幸运与勇气之剑”托付给他后消失。

凭借波克勇敢的行动，囚禁乔纳森的双头龙房间的大门被打开了。齐贝林立刻前去营救乔纳森，但他脑海中浮现的，是昔日恩师多配地所告知的“死亡的命运”。

与齐贝林的师父多配地及其弟子们汇合的乔纳森一行，难掩对镇民丧尸化进程加剧的焦虑。另一方面，等待着用丧尸掌控全局的迪奥，却向波克的姐姐提出成为同伴的邀请……

乔纳森与迪奥漫长的宿怨终于画上了休止符。结束死斗的乔纳森，迎娶了无私支持他的爱人艾莉娜，两人登上前往美国的蒸汽船，开始了蜜月之旅。

1938年的美国。在已故祖父的故交史比特瓦根的邀请下，与祖母艾莉娜一同从伦敦搬到纽约的乔瑟夫·乔斯达，立刻展现了他天生具备的波纹力量与高贵血统的冰山一角。

成为吸血鬼的史特雷出现在乔瑟夫面前。乔瑟夫试图先发制人用机关枪射击，却完全无法造成伤害，令他战栗。而史特雷则想用必杀一击解决战斗，却遭到乔瑟夫意想不到的狡猾反击。

为探寻史特雷留下的信息“柱之男”之谜，乔瑟夫造访墨西哥。与此同时，在囚禁着史比特瓦根的地下实验室里，德军正在进行着对“柱之男”的研究。

乔瑟夫终于抵达墨西哥的地下研究所，与“柱之男·桑塔纳”见面，双方旋即进入战斗状态。然而，桑塔纳弹开了乔瑟夫的波纹能量，对外部攻击完全无效。

得知除桑塔纳之外还有其他“柱之男”存在的乔瑟夫，遵从修特罗海姆的遗言，与史比特瓦根一同飞往罗马。在那里等待他们的是威尔·A·齐贝林的孙子，西撒·齐贝林。

被复活的“柱之男”——瓦姆乌、艾斯迪斯、卡兹杀害了朋友，西撒因愤怒而颤抖。他蓄势待发放出必杀技“波纹泡沫切割器”，却被瓦姆乌的反波纹钢丝弹开。

乔瑟夫在心脏和喉咙位置被套上了作为再战誓约的“毒戒指”。若不能在33天内战胜瓦姆乌和艾斯迪斯，就无法从戒指的诅咒中解脱。但西撒意识到，以目前的实力无法战胜瓦姆乌等人。

乔瑟夫面临的最终试炼是战胜代理师父·罗吉兹。然而，当他前往试炼场时，等待他的并非罗吉兹，而是“柱之男”艾斯迪斯。面对意料之外的展开，乔瑟夫拼死应战。

战胜艾斯迪斯的乔瑟夫为报告拜访莉莎莉莎，却发现女佣苏西Q正试图袭击她。得知本应被打倒的艾斯迪斯附身在她身上后，乔瑟夫与西撒联手合体技对抗。

在“红石”的送达地点，出现了本应在桑塔纳之战中被粉碎的德国军人·修特罗海姆的身影。全身机械化的修特罗海姆，与为寻求“艾哲红石”而来的卡兹展开了战斗。

西撒隐藏的过去，也正是其父马里奥遭遇的悲剧故事。决意洗刷齐贝林一族多年怨恨的西撒，为打倒父亲的仇敌卡兹，只身潜入敌人的据点。